Anos após a guerra Jovian, a tripulação da Nadesico se dispersa e Akito desaparece em circunstâncias misteriosas. Ruri agora é capitã de uma nova Nadesico e precisa lidar com conspirações políticas e armas experimentais. Quando um grupo de terroristas espaciais surge com tecnologia avançada, segredos sombrios sobre o passado de Akito e Yurika vêm à tona. Ruri e antigos companheiros enfrentam batalhas intensas enquanto tentam impedir uma nova tragédia e descobrir a verdade por trás do enigmático Príncipe das Trevas.
